Впервые Вырковский погост с первой деревянной церковью на нём был упомянут в 1628 году, затем — в нескольких писцовых книгах 1630-х и 1640-х годов. Мы имеем возможность привести упоминание о Вырковской церкви с её причтом, которое содержится в Переписной книге Московского уезда 1646 года: «Погост Рождества Пречистей Богородицы на речке на вырке а на нем церковь древяна а у церкви во дворе поп Симион во дворе понамарь Никитка во дворе просфирница Ириница».

Известно, что в 1702 на Вырковском погосте построена новая деревянная церковь вместо сгоревшей старой, также освящённая в честь Рождества Пресвятой Богородицы. Новая деревянная церковь простояла вплоть до 60-х годов XIX века. Существует мнение, что вторая деревянная церковь была Крестовоздвиженской, но таковой она стала лишь незадолго до перевоза её в деревню Дубровку. Связано это было с тем, что после постройки на новом месте каменного Богородицерождественского храма, ещё какое-то время, приблизительно пятнадцать лет, действовала деревянная церковь. Она была переосвящена как Крестовоздвиженская, чтобы не имелось двух стоящих бок о бок храмов с одинаковым посвящением.

В 1846 году, немного выше от реки, началось строительство каменного трёхпрестольного храма в честь Рождества Пресвятой Богородицы. Приделы были освящены в честь Третьего обретения главы Иоанна Предтечи и святителя Николая Чудотворца. В 1913 году была закончена внутренняя роспись, исполненная по эскизам В. Васнецова и М. Нестерова. Расписывал храм некто Кленов Иван Григорьевич с сыновьями.

Во времена советских гонений на церковь за веру пострадали многие священно- и церковнослужители нашего храма. Из них причислены к лику святых: протоиерей Иван Парусников, протоиерей Иван Тарасов, протоиерей Василий Никольский, диакон Евгений Никольский. Из пострадавших, но не причисленных к лику святых: протоиерей Алексий Синайский, протоиерей Николай Фаминский, регент церковного хора Брюквин Григорий Иванович, ктитор (староста) Панов Сергей Захарович. После ареста последнего священника в 1938 году с колокольни был сброшен колокол, а в храме запретили проводить богослужения. Несмотря на это, при храме жили сторож и женщины, которые не позволили его разорить. Официально храм был открыт в 1946 году.

В 2003 году из Екатеринбурга привезли полный комплект колоколов фабрики «Благовест». Их приобрела на свои собственные средства, ныне почившая, Демидова Анна Кузьминична в память о своём умершем сыне. В 2005 году Демиховским машиностроительным заводом была подарена малая звонница. Приход живет полноценной духовной жизнью. Проводится работа по духовно-нравственному воспитанию подрастающего поколения.

С 2005 года начала свою работу Воскресная школа. Дети вместе с родителями принимают активное участие в богослужении, помогая петь на клиросе. Проводится совместная работа с Демиховским и Фёдоровским лицеями, Демиховским детским садом «Теремок», а также с Демиховской школой искусств. В большие праздники в храме устраиваются детские утренники, в которых принимают участие Воскресная школа, дети лицеев и детского сада. Так же на Рождество и Пасху, Воскресная школа вместе с настоятелем посещают Краснодубравский детский дом для поздравления проживающих там детей и проведения праздничных концертов.

С 2011 года в притворе храма действует выставка репродукций картин русских художников православного направления, а также фотовыставки, посвящённые тому или иному событию. На четырёх стендах, расположенных в притворе, имеется информация для прихожан и множество фотографий из жизни прихода, которые постоянно обновляются. Работает сайт храма и выпускается Приходской листок. В 2012 году рядом с храмом (на том месте, где раньше проводились праздничные ярмарки) на средства прихожан была построена большая детская площадка, которая совмещает в себе игровую и спортивную зоны.